История аэропорта отсчитывается с того дня, когда на нём был принят первый пассажирский самолёт из Ленинграда, это было 11 августа 1959 года.
1 июня 1960 года из аэропорта «Шереметьево» состоялся первый международный рейс Москва – Восточный Берлин (Шёнефельд). В 1964 году в «Шереметьево» построен крупнейший в СССР аэровокзальный комплекс. Новое здание в народе получило название «Рюмка» за свой оригинальный для тех времён архитектурный стиль.
К 1967 году «Аэрофлот» выполнял регулярные рейсы в 40 стран, большинство из этих рейсов осуществлялось из «Шереметьево». Кроме того, аэропорт обслуживал 18 зарубежных авиакомпаний.
В 1974 году в «Шереметьево» открыта вторая взлётно-посадочная полоса. В 1980 году, ко времени проведения летних Олимпийских игр в Москве, был открыт новый терминал «Шереметьево-2».
В 1991 году «Международный аэропорт «Шереметьево» получил юридический статус госпредприятия, а в 1996 году стал открытым акционерным обществом.
В начале 2000-х годов в связи с новыми требованиями безопасности потребовалось увеличение пропускной способности аэропорта, в результате было принято решение о модернизации, постройке новых терминалов и реорганизации старых. Кроме того, было открыто регулярное железнодорожное сообщение между аэропортом и Белорусским вокзалом.
К 2011 году аэропорт «Шереметьево» располагал шестью пассажирскими терминалами и двумя грузовыми, в этом же году открыт Центр управления аэропортом. Ежегодная пропускная способность выросла с 12 млн. до 35 млн. пассажиров.
В 2013 году аэропорт удостоен звания «Лучший аэропорт Европы по качеству обслуживания пассажиров», впоследствии несколько раз становился серебряным призёром в номинации «Лучший аэропорт европейского региона».
В 2018 году вошёл в список лучших аэропортов мира.
В июне 2019 года аэропорту «Шереметьево» в рамках проведённого в 2018 году конкурса «Великие имена России» присвоено имя Александра Пушкина.
По состоянию на 2020 год международный аэропорт «Шереметьево» обслуживает рейсы 40 авиакомпаний по 210 направлениям, а пропускная способность аэродромного комплекса Шереметьево составляет 110 млн. пассажиров ежегодно.
